O bispo eleito para suceder o pontífice João II, na cidade de Roma, foi Agapito I, que se consagrou no dia 13 de maio de 535. O seu pontificado durou apenas onze meses e dezoito dias.
Nesse tão curto período do seu governo, o papa Agapito I elevou as finanças da Igreja; tomou decisões doutrinais importantes para a correta compreensão dos fundamentos do cristianismo e lutou com energia pela defesa da fé e dos bons costumes. Ele mandou queimar as bulas de Bonifácio II, condenatórias das doutrinas de Dióscoro, e negou aos hereges re-convertidos que conservassem seus cargos e benefícios, como pretendia o imperador Justiniano. Enfim, foi um papa zeloso e defensor da tradição católica.
Também proibiu que os bispos das Gálias, atuais França e Espanha, vendessem os bens de suas igrejas, até mesmo em caso de extrema necessidade. Excomungou Antimo, o patriarca de Constantinopla, que havia alcançado o patriarcado graças às intrigas da imperatriz Teodora, e nomeou em seu lugar Mena, um bispo católico, homem de fé e saber. Como revelou o próprio papa Agapito I, numa carta a Pedro, bispo de Jerusalém; era a primeira vez, desde os tempos apostólicos, que uma Igreja Oriental recebia como patriarca um bispo consagrado pelo papa.
Fundou, em Roma, uma academia de Belas Letras e várias escolas para adultos e crianças pobres, e distinguiu-se por sua inesgotável caridade.
Por fim, o papa Agapito I viajou para Constantinopla, capital do Império Romano do Oriente, na qualidade de embaixador do rei, na esperança, logo tornada desilusão, de fazer cessar a desastrosa guerra greco-gótica da Itália, estourada em 535. Porém quase foi condenado ao exílio pelo imperador Justiniano, decidindo voltar para Roma. Ocorreu, entretanto, que o papa Agapito I foi acometido por uma grave enfermidade, morrendo logo em seguida, no dia 22 de abril de 536. Seu funeral foi tal como nunca se vira em Constantinopla, tanto para um bispo quanto para um imperador. O corpo de santo Agapito I, papa e confessor, foi transladado para o Vaticano e enterrado no dia 17 de setembro do mesmo ano, no pátio da catedral de São Pedro, em Roma.
A santidade do papa Agapito I sempre foi muito lembrada pelos escritos de são Gregório Magno. Ele que é reverenciado pela Igreja no dia 28 de abril, como consta do Martirológio Romano.
Santo Agapito I, rogai por nós!
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